Глава. 6. Ритмы поведения позвоночных.

Млекопитающие

В этом разделе подробно рассмотрены два вопроса, по которым о млекопитающих собрано довольно много данных: 1) влияние социальных и других факторов среды на ритмы активности и 2) роль циркадианной системы в процессах научения и запоминания.

Активность

Ритмы активности, регистрируемые в лабораторных условиях, до сих пор были основным источником сведений об эндогенных аспектах биологических ритмов, включая такие характерные видовые особенности, как длина свободнотекущего периода, ширина окна захватывания и кривая смещения фазы под действием световых импульсов. Контролируемые условия, необходимые для исследования эндогенных параметров ритмичности, не позволяют изучать влияние многих факторов среды, которые в природных условиях в значительной мере определяют профиль активности. К таким факторам относятся физические параметры среды – как предсказуемые из поколения в поколение (сезонные, лунные и приливные циклы), так и трудно предсказуемые (характер местности, погода) – и биологические факторы, например качество и доступность пищи, наличие других организмов, которые могут быть конкурентами, партнерами (половыми и др.), хищниками или жертвами.

Эти экзогенные факторы до сих пор не исследованы экспери­ментально в такой мере, как эндогенные свойства ритмичности. Во многих случаях информацию о роли экзогенных факторов удается почерпнуть лишь попутно, из работ на другие темы. Однако значение эндогенных свойств ритмичности для приспособленности (fitness) можно понять только в связи с окружающей средой: именно степень соответствия этих свойств или их адаптивных изменений природным условиям определяет биологическое значение ритмичности для отдельного животного. Поэтому важно выяснить, в какой мере факторы среды влияют на проявления ритмичности поведения у млекопитающих.

Влияние факторов среды. Социальные факторы. Способность таких факторов синхронизировать ритмы активности у млекопитающих чаще была предметом единичных наблюдений, а несерьезных экспериментальных исследований. Есть достаточные основания полагать, что стимулы, создаваемые особями того же вида, хищниками или конкурентами, могут влиять на ритмичность поведения у многих видов млекопитающих.

Джонсон предположил возможность социальной синхронизации между животными одного вида; он отметил, что грызуны рода Реromyscus, живущие вместе, обнаруживают тенденцию к сходству ритмов активности. Кавано тоже сообщил, что разные профили активности у самок Реromyscus становились сходными, когда животных помещали в одну клетку. В другой работе было отмечено, что ритмы активности у ослепленных мышей (Миs тиsculus) удавалось синхронизировать циклами СТ только в том случае, если вместе с ними находились зрячие животные; эти данные указывают на существование обонятельного или слухового механизма синхронизации ритмов у мышей.

У самцов небольшой антилопы, помещенных в загон отдельно от самок, регистрировался двувершинный профиль активности, тогда как у самок было три пика активности каждую ночь. Если самцы были отделены от самок только проволочной сеткой, у них проявлялся такой же профиль активности, как и у самок в ответ на активность самок. У гибридов красного волка с койотом в группах животных одного пола у самцов и самок были разные профили активности, а после объединения животных в стаю, они сливались в один общий профиль. Профили активности в колониях бобровзаписывали с помощью микрофонов, спрятанных в их постройках, в течение зимы, когда ледяной и снежный покров создавал условия длительной постоянной темноты. Некоторые записи указывали на явное наличие устойчивых свободнотекущих ритмов. Это возможно лишь при условии, что ритмы всех членов колонии (2 – 5 особей) были приблизительно синхронными. Правда, не исключено, что у всех особей были сходные естественные периоды, но все же устойчивость этих ритмов в течение нескольких недель говорит о какой-то форме социальной синхронизации.

Есть некоторые указания на социальную синхронизацию у макаков в лабораторных условиях. Ритмы активности у Масаса ти1аtta были синхронными когда животные могли только видеть и слышать друг друга, но свободный бег в условиях изоляции не выявлялся достаточно четко, чтобы можно было судить о роли социальных факторов. В другой работе у того же вида были обнаружены ультрадианные циклы общения в парах обезьян, до этого не знакомых друг с другом; в большинстве случаев период цикла общения соответствовал периоду цикла исследовательской активности у доминирующей особи.

Хорошо известно, что у самок млекопитающих на половую цикличность, частично находящуюся под контролем циркадианного механизма, влияют социальные воздействия. У мышей запах самца может синхронизировать астральные циклы самок путем одновременного инициирования у них процесса овуляции. В группах женщин и группах крыс-самок наблюдалась некоторая степень социальной синхронизации соответственно менструальных и эстральных циклов; при этом у крыс синхронизация происходила с участием обоняния. И у людей, и у мышей синхронизация обычно происходит у индивидуумов, живущих в тесном контакте друг с другом.

Было высказано предположение, что у млекопитающих ритмичность матери может влиять на ритмичность ее потомков, и это в какой-то мере подтверждают некоторые данные. Однако ясно, что этот фактор не является решающим для развития ритмичности: и у крыс, и у обезьян детеныши, изолированные от влияния ритмов матери, все же приобретают характерную для взрослых особей ритмичность.

Иногда социальные контакты приводят не к взаимной синхронизации, а к избеганию, и тем самым синхронизация поведения достигается «путем исключения». В группе крыс при полуестественных условиях доминирующие животные вытесняли подчиненных с участка кормления в определенное время дня, видимо своими агрессивными действиями. Подобные эффекты наблюдались в лабораторных условиях у домовых мышей и полевых мышей. Крупные кенгуровые крысы Dipodomys micropsагрессивно оттесняли более мелких D. теrriani с участков кормления в начале ночи, и те возвращались к корму позднее, когда D. micropsстановились менее активными.

Имеется множество сообщений о том, что у животных наблюдаются разительные изменения профиля активности в результате контакта с другими видами, особенно с человеком. Дикий кабан (Sus scrofa ) в безопасных условиях ведет дневной образ жизни, но при угрозе появления охотников время его активности изменяется. Крысы, которые в лабораторных условиях питаются по ночам, могут в некоторых ситуациях, когда нет помех со стороны человека, кормиться практически только днем.

Длительное вмешательство человека может быть фактором отбора, оказывающим давление на популяцию, неоднородную по типу активности, но может играть роль и индивидуальная пластичность. Роусон сообщил, что прикосновением рук человека в ночное время можно вызвать задержку фазы активности. Особи высокообщественных видов чутко реагируют на активность сородичей, подобно тому, как люди чувствительны к звонку будильника и другим социальным сигналам. Если социальная синхронизация – не просто маскирующий эффект, то это указывает либо на чувствительность биологических часов к социальным событиям как времязадателям, либо на существование обратной связи от активности, вызываемой социальным контактом. Обе возможности предполагают наличие значительной и пока еще мало исследованной чувствительности циркадианной системы.

Лунные циклы. У многих животных, особенно у тех, жизнь которых связана с приливами, профиль активности модулируется лунными циклами. Принято считать, что на активность сухопутных млекопитающих эти циклы не влияют, однако в ряде работ была описана роль лунных циклов как сигналов для размножения этих животных. Результата многих исследований, проведенных в естественных и лабораторных условиях, указывают на модуляцию профилей активности ночных млекопитающих лунным светом.

У многих мелких животных уровень активности при ярком лунном свете снижается; это отмечено у полевок и летучих мышей. Искусственное освещение выхода из убежища задерживало вечерний вылет Муоtis myotis и М. паttereri, которые обычно покидают места ночлега, когда сумеречная освещенность снижается до определенного уровня). Ночная обезьяна Аоtus trivirgatus, напротив, наиболее деятельна при максимальной интенсивности лунного света: в новолуние ее активность сокращается до двух вспышек – на рассвете и на закате. При искусственном освещении этот вид тоже наиболее-активен, когда в темной фазе светового цикла освещенность составляет около 0,1 лк (как при полной луне); при более ярком и более слабом свете животные менее активны.

Два вида кенгуровых крыс вприродных условиях проявляли наименьшую активность в полнолуние, а наибольшую – в новолуние. Однако в опытах с бегом в колесе при искусственных лунных и солнечных циклах поведение этих животных было прямо противоположным: их активность оказалась наибольшей при искусственном «полнолунии».

В период от последней до первой четверти лунного цикла ямайские крыланыпокидают свое дневное убежище после захода солнца и перебираются в другое место, откуда всю ночь совершают частые полеты на окрестные деревья за кормом. В другую половину лунного цикла – от первой до последней четверти – они покидают ночлег примерно в то же время (до появления луны), но уже после нескольких полетов за кормом возвращаются в свое дневное убежище и снова отправляются за кормом лишь незадолго до рассвета. Они ведут себя так даже в те ночи, когда полная луна закрыта сплошными облаками. Это указывает на то, что профиль активности отчасти определяется внутренними лунными часами.

Другие данные о синхронизации активности эндогенными лунными часами менее убедительны. Тот факт, что летучие мыши (или грызуны) на рассвете и в сумерках активны при такой же освещенности, какую дает луна, света которой они избегают, позволяет предположить, что их активность зависит от лун­ных циклов, но не от самого лунного света, хотя возможны и другие интерпретации. Может быть, интенсивность освещения – менее важный фактор, чем сам источник света: рассеянное сумеречное освещение, вероятно, не делает мелких млекопитающих слишком заметными, тогда как более слабый, но направленный лунный свет дает резкие тени, что благоприятствует хищникам. Несмотря на ряд утверждений о каком-то ином, «несветовом» влиянии луны на активность млекопитающих большинство данных указывает только на чувствительность их к лунному свету. Лунный свет – существенный экологический фактор, но возможность поддержания лунных циклов активности у млекопитающих в изоляции от лунного света пока еще убедительно не доказана.

Сезонные циклы. Резкие изменения условий среды, связанные с годовым циклом, часто сопровождаются разительными изменениями в поведении животных (зимняя спячка, миграции и т. п.). Но сезонные колебания доступности пищи, длины фотопериода, температуры воздуха и покрова почвы могут вызывать и более тонкие изменения в активности многих животных. В этом случае профиль активности вида нельзя отнести к какому-либо одному типу, по крайней мере, в природных условиях. Степень сезонной изменчивости сама меняется в зависимости от географической широты и других местных особенностей; пределы приспособляемости большинства животных к этим факторам остаются неизученными.

Другие факторы среды. На поведение млекопитающих влияют погодные условия, особенно температура и количество осадков. Дождь задерживает вечерний вылет из убежища летучих мышей-ночниц и полуденное кормление обезьян – колобусов. Но активность полевок в дождливую погоду, наоборот, возрастает, а у ондатры раньше начинается дневная активность и усиливается ночная.

Условия содержания животных в лаборатории могут изменять их профиль активности. Для диких животных особенно важно наличие какого-либо убежища. У южноамериканского грызуна потребление пищи становилось менее строго ночным, когда к его клетке присоединяли затемненный ящик с гнездом. У белых крыс профиль активности и потребления воды и пищи при тех же циклах освещения тоже менялся после устройства дополнительного затемненного убежища.

В лабораторных условиях наблюдалась зависимость профилей активности и от более слабых внешних воздействий. Искусственные электрические поля и колебания атмосферного давления видоизменяли различные параметры циркадианных ритмов и даже захватывали ритмы у человека и мыши соответственно; но влияние этих факторов на активность в природных условиях не было продемонстрировано.

Ограничение доступа к пище и воде. Значительная часть активности животных в природных условиях направлена на получение пищи и воды в достаточном количестве. Поэтому не удивительно, что и в лаборатории профиль активности в значительной мере определяется наличием корма и воды. Постоянный избыток корма в «нормальных» лабораторных условиях является отклонением от обычных природных условий, что, несомненно, сказывается на поведении животных. Ограничение количества корма или времени его подачи влияет не только на пищевую мотивацию, но и на параметры многих физиологических и поведенческих ритмов.

Твердо установлено, что количество пищи, съедаемое крысой, не находится в простой зависимости от длительности предшествовавшего голодания. Влияние голода на потребление зависит от времени суток. Количество съеденной пищи снижает ее последующее потребление тоже в зависимости от времени. По-видимому, как при длительном голодании, так и при изобилии пищи колебательный механизм, определяющий ритм еды, остается более или менее нормально захваченным циклами освещения.

Когда кормление животного ограничивали – давали ему пищу ежедневно лишь в течение короткого времени, не совпадающего с обычным периодом кормления, - фазы некоторых (но не всех) поведенческих и физиологических ритмов сдвигались относительно светового цикла. Для объяснения этих фазовых сдвигов требуется тщательный повторный анализ полученных результатов.

Есть веские данные в пользу следующих выводов: 1) крысы становятся активными ежедневно в одно и то же время, упреждая момент ограниченной подачи корма, независимо от его соотношения со световым циклом; 2) они могут приспособиться к подаче корма с периодом 24 ч, но не 19 или 29 ч; 3) крысы могут предвидеть более чем один момент подачи корма за день; 4) нормальные захваченные (при СТ) или свободнотекущие (при СС) ритмы активности могут протекать параллельно с упреждающими вспышками активности, связанными с временем подачи корма или воды.

Этих результатов недостаточно, чтобы говорить о захватывании циркадианных ритмов циклами подачи корма, подобно тому, как это происходит в случае световых циклов.

В одной работе было показано, что хотя при ограниченном доступе к пище жажда у крыс наблюдается главным образом во время и после кормления, фаза последующего свободнотекущего ритма питья не зависит от фазы цикла кормления. Однако в этой же работе был обнаружен явный циркадианный ритм частоты упреждающих (не подкрепляемых) нажатий на рычаг, подобный ритму упреждающей активности. Эти работы позволяют сделать два вывода:

1) циркадианный осциллятор задает ритм упреждающего поведения в ответ на ограничение корма и

2) этот осциллятор отличен от главной колебательной системы, захватываемой светом, которая определяет фазу интактного свободнотекущего ритма. Из этого следует, что отдельная поведенческая функция контролируется системой осцилляторов, которая при некоторых условиях может распадаться на независимые составляющие.

Этот механизм позволяет крысам «помечать» значимые фазы суточного цикла с помощью циркадианных часов, но без перестройки всей циркадианной системы в соответствии с этими фазами. В естественных условиях эта способность, возможно, позволяет крысам использовать кратковременные ресурсы, появляющиеся в необычное время дня, и в то же время не нарушает прежнего захваченного состояния ритмов, необходимого для других функций, таких как фотопериодизм. Насколько эффективно режим кормления способен сдвигать фазы ритмов у большинства млекопитающих, еще неизвестно. Поскольку другие животные реагировали на ограничение доступа к пище не так, как крысы, обобщение сделанных выводов пока нельзя считать оправданным.

Научение и память

Суточные вариации. Выполнение лабораторными животными задач, требующих научения, меняется в зависимости от фазы светового цикла. Такие вариации были описаны для условного торможения реакции, для избегания, для задач с лабиринтом и для выработки вкусового отвращения. Суточные ритмы могут влиять на процессы научения и на выполнение усвоенных задач различными путями. Они могут изменять 1) уровень бодрствования, мотивацию (например, голод) или пороги чувствительности во время обучения или тестирования животного и тем самым изменять относи тельную эффективность различных сигналов, а также вознаграждения или наказания; 2) способность к закреплению и сохранению информации, приобретаемой во время тренировки; 3) способность извлекать эту информацию из памяти при тестировании.

В большинстве исследований не делалось попыток раздельно оценивать многочисленные факторы, которые могли бы влиять на результаты научения в зависимости от времени. В одной работе показатель выполнения задачи (но не способность к научению) зависел от времени тестирования; в другой работе результаты были вначале одинаковыми во всех группах животных, но прочность навыка оказалась весьма различной при обучении в разное время суток. Мыши, подвергнутые сразу после обучения электрошоку, одинаково теряли память и ночью, и днем, но то же воздействие спустя 3 мин после обучения нарушало память только во время темной фазы светового цикла. Не исключено, что консолидация следов памяти в разное время дня происходит с разной скоростью. Косвенные данные указывают на то, что в формировании ритмов обучаемости и запоминания существенную роль играют ритмы, как сенсорного восприятия, так и центральной переработки информации. Были описаны суточные вариации чувствительности к внешним стимулам и колебания других функций) нервной системы, в том числе, возможно, имеющих отношение к памяти.

Тип наблюдаемого ритма научения зависит от использованной задачи. Когда крысы в задаче на пассивное избегание должны были подавлять свою активность, они показывали лучшие результаты при испытании в светлой фазе цикла; в тесте на активное избегание в конце светлой фазы результаты были лучше, чем в ее начале. Влияние лекарственных препаратов тоже зависит от времени их введения относительно эндогенных гормональных и нейрохимических ритмов. Так, введение меланоцит-стимулирующего гормона в темной фазе СТ-цикла улучшает результаты (удлиняет латентный период нежелательной реакции) в тесте на пассивное избегание, а в светлой фазе совершенно неэффективно. Напротив, адренокортикотропный гормон (АКТГ), близкий по строению к меланоцит-стимулирующему, улучшает выполнение задания на активное избегание в начале светлой фазы, но не влияет в ее конце, обычно совпадающем с пиком эндогенного АКТГ. Поэтому, оценивая действие лекарственных препаратов на обучаемость только по одной фазе, легко прийти к ошибочным выводам.

Запоминание циркадианного времени. Упреждающая актив­ность у крыс при ограниченном режиме кормления по крайней мере внешне очень сходна с хорошо изученной «памятью на время». Ряд данных показывает, что это явление – не прямая реакция на длительное голодание с последующим насыщением. Животные способны упреждать события, следующие только через циркадианные интервалы, причем может быть и не одно такое событие в каждые сутки. После привычного времени кормления падают уровни двигательной активности и кортикостерона, даже если животное в этот раз не получило пищи. Механизм, благодаря которому животное научается предвидеть определенные фазы суточного цикла, пока неизвестен, но возможно, что он связан со сдвигом фазы какого-то циркадианного осциллятора под действием режима кормления.

Процесс научения и его результаты модулируются циркадианным механизмом, который совершенно не зависит от времени дня. Крысы, у которых вырабатывали активное и пассивное избегание в разное время суток, показывали наилучшие результаты спустя циркадианные интервалы времени после тренировки, умеренные результаты – спустя 12 ч (а также 36 ч и т. д.), тогда как спустя 6, 18 и 30 ч показатели были очень плохими. Сходные результаты были получены в задаче с условным торможением реакции. Какую функцию выполняет циркадианная модуляция процесса научения, независимая от времени дня, неизвестно; может быть, такой механизм позволяет в нужное время избегать каких-то мест или, наоборот, стремиться к ним, если условия в них изменяются, но без определенной связи с циклом освещения. Например, крысы могут научиться избегать данного места кормежки, когда есть опасность встретить там хищников или конкурентов, но не в другое время дня. Независимость этого механизма от времени дня позволяет посещать определенное место или избегать его в таких ситуациях, когда критическая фаза может быть усвоена только в результате специального обучения.