Симбиотрофные макромицеты (микоризообразователи)

 

Макромицеты, образующие микоризу на корнях деревьев и кустарников, составляют 40% от общего количества шляпочных грибов, известных в настоящее время. Термин «микориза» («грибокорень») был введен профессором Берлинского университета А. В. Франком в 1885 г., однако первые попытки научного объяснения этого широко распространенного в природе явления принадлежат профессору Новороссийского университета Ф. М. Каменскому. Мицелий гриба, находящийся в почве, плотным чехлом, состоящим из переплетенных гиф, окутывает мелкие корни и корневые волоски растений, во много раз увеличивая площадь питания и водоснабжения последних. Большинство наших растений (травянистых, кустарников, деревьев), за исключением водных, образуют микоризу. Под влиянием гриба корни растений претерпевают ряд Морфологических и анатомических изменений, не приносящих вреда своему симбионту. Микоризы разнообразны по своему строению и функциям. Для древесных растений характерны так называемые эктотрофная и эктоэндотрофная микоризы. В первом случае гифы гриба образуют чехол на наружной поверхности корней растений, от него ответвляются свободные гифы, аналоги корневых волосков, во втором – гифы гриба не только оплетают корень, но и проникают в межклеточное пространство корней, образуя подобие сети (сеть Гартига), и даже внутрь клеток коровой паренхимы, никогда, впрочем, не проникая во внутренние ткани – центральный цилиндр корня и меристему.

Многие необходимые растениям элементы питания прочно связаны в почве и не используются ими. Таковы, например, некоторые соединения фосфора, кальция, калия, азота. И если бы не широко распространенное в природе сожительство корней высших растений с микоризными грибами, существенно облегчающими растениям добычу воды и минеральных веществ из почвы, минеральный голод растений не был бы редкостью. До сих пор обсуждается вопрос о возникновении симбиоза грибов и растений. В настоящее время из многочисленных взглядов на эту проблему сложилось два направления: одни рассматривают взаимоотношения симбионтов как мутуалистический паразитизм, в основе которого лежит предположение о нападении гриба как паразита на растение и выработка со стороны последнего защитных реакций, контролирующих развитие гриба; другие считают, что отношения организмов представляют собой случай мутуалистического симбиоза, в котором сапротрофный гриб в силу своей неспособности конкурировать с почвенными микроорганизмами за питательные вещества (особенно углеводы) вынужден вступать в сожительство с растениями, от которых он и получает часть необходимых для жизнедеятельности элементов питания. Поскольку изучение микоризы большей частью проводится в экспериментах с культурами грибов, вопрос о происхождении симбиоза вряд ли может быть решен в ближайшее время, так как при подобных методах исследования полностью исключаются взаимоотношения между организмами в ризосфере (прикорневой области) растений, определяющие поведение гриба в естественных условиях. Обе точки зрения на происхождение микоризы объединяет признание положительной роли грибов в процессах снабжения симбионта питательными веществами и водой.

На современном этапе изучения микоризы роль грибов в этом явлении сводится к четырем основным функциям.

1. Перевод азотсодержащих соединений гумуса в усвояемую для растений форму. Впервые высказанная А. В. Франком гипотеза об этой функции гриба была в дальнейшем подтверждена многочисленными экспериментами методом радиоактивных изотопов.

2. Микоризные грибы участвуют в снабжении растений фосфором, кальцием, калием – элементами, необходимыми для жизнедеятельности автотрофного симбионта. Фосфор является одним из источников энергии при биосинтетических процессах, протекающих в клетках; калий участвует в углеводном обмене растений. Только с помощью микоризы растение может усваивать соединения фосфора из труднорастворимых фосфорсодержащих минералов почвы. Извлеченные из субстрата они аккумулируются в микоризном чехле и при отсутствии в почвенном растворе доступного фосфора транспортируются в ткани растений. Таким образом, микоризообразующие грибы выступают в роли естественной кладовой источника энергии для автотрофа‑симбионта.

3. Большим количеством полевых и лабораторных исследований была доказана роль микоризы в снабжении растений водой. Водоснабжающая функция грибов особенно необходима и важна в условиях недостаточной почвенной влагообеспеченности и засоленности почв. Микориза в сотни раз увеличивает площадь питания и водоснабжения растений. Кроме того, более высокое, чем у корней, осмотическое давление в клетках гифов грибов позволяет растениям существовать в условиях физиологической сухости и на сильнозасоленных почвах. Поэтому микотрофия в таежных и аридных зонах (полупустыни, пустыни) является практически единственной формой почвенного питания древесных растений.

4. Одна из самых малоизученных функций микоризных грибов заключается в защите растений от патогенных (вредоносных) организмов. Данные некоторых исследований свидетельствуют о том, что гибель чистых культур сосны вызывается отсутствием в почвах микоризных грибов и развитием вследствие этого гриба Trametes radiciperta. Имеются сведения о макромицетах‑симбиотрофах как активных антагонистах возбудителей корневой гнили древесных пород.

Микотрофное состояние деревьев в природных условиях расценивается в большинстве случаев нормальным и необходимым явлением, определяющим существование симбионтов. При этом оба организма находятся во взаимоотношении экологически облигатного симбиоза. Широко распространенная в природе микотрофность древесных пород является основой существования лесов практически во всех зонах умеренного климата. При изучении строения и развития микориз большинства деревьев обнаруживается почти полная идентичность в различных лесах, В связи с чем они объединяются в одну группу эктотрофных микориз. Она облигатна (обязательна) для представителей семейств сосновых, березовых и буковых. Образование эктотрофной микоризы придает древесным растениям черты гетеротрофности, так как под микотрофией имеют в виду поглощение только органической пищи из субстрата путем симбиотических взаимоотношений между грибом и деревом. Под автотрофией подразумевается поглощение чисто неорганической пищи корнями растений.

В связи с тем, что микоризообразующие грибы, как и сапротрофные, используют в качестве источника питания мертвое органическое вещество, встает вопрос о различиях этих групп. Функционирование микоризы как одной из форм проявления симбиотических взаимоотношений между организмами основано на получении грибом от растения (автотрофа) углеводов – источника энергии, а растение от гриба (гетеротрофа) получает элементы минерального питания, находящиеся в почве и подстилке в недоступном для растений состоянии. Большинство микоризных грибов в природных условиях необлигатно симбиотрофны и обладают свойствами сапротрофизма, например в стадии свободноживущего мицелия или отсутствия растения‑симбионта. Исследований, раскрывающих принцип углеводного питания грибов в подобных ситуациях, пока что не проводили, по крайней мере в природных условиях. Высказывается мнение, что снабжение грибов углеводами в период отсутствия симбиотических связей с растением у микоризных грибов осуществляется путем потребления простых сахаров, высвобождающихся при разложении клетчатки, или вступлением в симбиоз с несвойственными для них партнерами. Вполне возможно, что микоризообразующие грибы (по крайней мере необлигатные) сохраняют какую‑то независимость от растений в отношении углеводного питания, получая их из субстрата. Однако существует целый ряд фактов, подтверждающих, что микоризные грибы в корне отличаются от сапротрофных, не имеющих симбиотических взаимоотношений с автотрофными растениями. К этим фактам можно отнести следующие: только микоризообразующие грибы образуют индольные соединения, стимулирующие отток углеводов к корням деревьев (некоторые сапротрофные грибы если и образуют подобные соединения, то в неизмеримо меньшем количестве); микоризные макромицеты почти не обладают антибиотическими свойствами, но образуют ростовые вещества типа ауксинов; облигатные симбиотрофы не способны развиваться на целлюлозе без добавления легкодоступных источников углерода, т. е. не участвуют в противоположность сапротрофам в ее деструкции; у большинства микоризообразователей отсутствуют в ферментативном наборе гидролитические ферменты, в частности не синтезируется лакказа, необходимая для окисления лигнина; конечный продукт белкового обмена – мочевина – у облигатных микоризообразователей либо совсем не образуется, либо его количество не превышает 0,33% от сухого веса (у дереворазрушающих и подстилочных сапротрофных грибов содержание мочевины колеблется в пределах 0,33–7,5%); и наконец, микорозообразователи обладают более полноценным, чем сапротрофы, аминокислотным составом.

Интенсивность развития микоризы в естественных условиях прежде всего зависит от содержания в почве доступных для растений форм азота, фосфора, калия и степени освещенности местообитаний. Максимальное ее развитие наблюдается при низких показателях концентрации или недостатке одного из названных элементов минерального питания и освещенности не ниже 12% от открытого места. В подобных условиях начинается процесс усиленной ассимиляции углеводов, притекающих к корням деревьев, что и стимулирует микоризообразование.

Итак, микоризообразующие грибы образуют специализированную экологическую группу макромицетов. Специфика ее заключается в симбиотических взаимоотношениях с высшими растениями, отсутствии ферментов, осуществляющих разложение целлюлозы и лигнина, и в более или менее выраженной энергетической зависимости гриба от симбионта – автотрофного растения.

Большинство собираемых нами в лесу съедобных грибов относятся к микоризообразователям‑симбиотрофам. Это все трубчатые (болетальные) грибы – белые, подосиновики, подберезовики, маслята, моховики, дубовики, польский и желчный гриб; пластинчатые – сыроежки, грузди, рыжики, рядовки, подгрузди, а также ядовитые, несъедобные и малоизвестные в пищевом отношении грибы – мухоморы, зонтики, паутинники. Микоризу образуют некоторые гастеромицеты и сумчатые грибы: трюфели, строчки, ложнодождевики.

 

Сапротрофные макромицеты

 

Сапротрофные грибы объединяют макромицеты, использующиеся в качестве источника пищи. Они осуществляют все процессы жизнедеятельности за счет мертвого органического вещества. Они специализируются на разложении особо стойких лигноцеллюлозных соединений. В процессе эволюции у них сформировался специфический набор ферментов, определивший разделение грибов на ряд экологических групп, основными из которых являются: подстилочные и гумусовые сапротрофы, ксилотрофы, копро‑, карбо‑, брио‑ и микотрофы. Сапротрофы благодаря наличию разветвленной сети гифов обладают уникальной способностью максимального контакта с субстратом, повышающего эффективность метаболических процессов, происходящих в мицелии. Обладая высокой активностью метаболизма, биохимической мобильностью и способностью быстро реагировать на действие неблагоприятных факторов среды переходом к анабиозу, сапротрофы могут осваивать чрезвычайно различные по условиям местообитания экологические ниши. Решающую роль в формировании экологических групп сапротрофных грибов играют биохимические адаптации.

Скорость разложения мертвого органического вещества, заключенного в лесном опаде и подстилке, а в связи с этим и интенсивность биологического круговорота веществ в лесных сообществах во многом зависят от биологической активности сапротрофных грибов, выделяющих в субстрат ряд ферментов (целлюлазы, оксидазы, органические кислоты и физиологически активные вещества). Энергия процессов минерализации (высвобождение минеральных веществ из органических) растительных остатков определяется количеством в них легкорастворимых органических веществ и соотношением азота и углерода. Принято считать, что соотношение углерод: азот, равное 8:1–10:1, наиболее благоприятно для развития макромицетов, а при уменьшении этого соотношения скорость деструкции (разложения) органических веществ резко падает и продукты неполного разложения целлюлозы и в особенности лигнина в течение продолжительного времени оказываются законсервированными.

Поскольку лесная подстилка разлагается в течение длительного времени, она делится на ряд слоев различной степени деструкции, различающихся между собой биохимически и экологически. Верхний слой, состоящий из полностью сохранивших структуру растительных остатков, характеризуется наибольшим разнообразием биохимического состава, максимальной изменчивостью показателей температуры и влажности, значительно ограничивающими потенциальные возможности сапротрофных грибов разрушать органические вещества. Основу растительных остатков в этом слое составляют гемицеллюлоза, целлюлоза и лигнин, на долю последнего приходится от 20 до 35%, большое количество здесь водорастворимых и зольных соединений, азота и углерода, таннинов, жиров, воскосмол. Разнообразный субстрат активно заселяется бактериями, дрожжами и грибами, использующими для своего питания простые сахара, пектин и белковый азот.

Последовательность развития организмов на начальных этапах разложения опада протекает по следующей схеме: вначале субстрат заселяют быстрорастущие бактерии (в основном неспороносные) и некоторые низшие грибы, потребляющие водорастворимые органические соединения, за ними следуют представители сумчатых грибов и несовершенные грибы, потребляющие крахмал, их сменяют базидиальные, в основном сапротрофы‑макромицеты, разлагающие лигнин и целлюлозу. Среди сапротрофных макромицетов наблюдается четкая специализация не только по фракциям опада (листья, хвоя, мелкие опавшие ветки, шишки), но и по видовой принадлежности растений, резко различающихся по химизму и прочности тканей. Это позволяет выделить ряд специфических групп макромицетов на опаде. Одни развиваются на хвое, другие – на опавших мелких ветвях хвойных пород. Для опавших листьев липы и дуба характерны представители рода «негниючники», а для березовых листьев – виды рода Mycena. «Своими» грибами заселены отмершие части трав – различными видами в зависимости от географического положения лесных сообществ и условий местообитания.

Все сапротрофы, развивающиеся на опаде, отличаются эфемерностью и образуют плодовые тела через несколько дней после выпадения осадков, при достижении относительной влажности приземного слоя воздуха не ниже 60%. Появление плодовых тел спорадическое и массовое, на 1 м² лесного опада можно насчитать более сотни мелких (высота ножки 2–4 см, диаметр шляпки – 0,5 см) грибов на тонких хрящеватых ножках. Обычно на такие грибы люди не обращают внимания, ведь они не представляют никакой пищевой ценности. Да, не представляют, но без них невозможен был бы полный процесс разложения мертвого органического вещества в лесах, запасы которого огромны (в среднем в лесах Подмосковья опад составляет 2–3 т/га); без них ежегодно накапливающаяся масса опавших листьев, ветвей, хвои в буквальном смысле слова задушила бы леса!

Самый верхний слой подстилки, как и опад, по своему положению в системе слоев лесной подстилки значительно варьирует по химизму вследствие периодичности поступления новых порций опада. Высокое содержание легкодоступных питательных веществ, которое является результатом вымывания и выщелачивания опада дождевыми и талыми водами, вызывает высокую активность поселяющихся здесь в массе темноцветных гифомицетов и некоторых несовершенных грибов. Основными представителями макромицетов этого слоя являются виды рода Mycena – М. sanguinolenta, М. vulgaris, сменяющие друг друга от весны к осени. Численность их, как и сапротрофов на опаде, достигает внушительных размеров (50–70 экз./м²) при благоприятных гидротермических условиях, а размеры плодового тела несколько большие (ножка высотой до 5 см, а диаметр шляпки –до 1 см).

В нижележащем слое подстилки, называемом ферментативным, происходит процесс интенсивного разложения целлюлозы и лигнина. Базидиальные макромицеты, участвующие в нем, делятся на две группы по принципу вызываемых ими разрушений органических веществ. К первой относятся виды, обладающие способностью разлагать целлюлозу и лигнин, так как основными ферментными реакциями у них являются гидролиз и окисление. Грибы второй группы разрушают только целлюлозу. Скорость ферментативных процессов определяется воздействием многих факторов, основные из которых – кислотность среды, температура, возраст мицелия грибов, биохимический состав субстрата. Способностью гидролизовать углеводную часть подстилки – целлюлозу, составляющую одну треть ее массы, обладают грибы обеих групп, однако представители первой группы гораздо медленнее расщепляют полимерные углеводы из‑за одновременного разрушения ими лигнина. Внеклеточный фермент – целлюлаза, – ответственный за расщепление углеводов, более активен у грибов, специализирующихся на разложении погребенных в подстилке древесине, шишках, коре. У грибов, разрушающих хвою и листья, целлюлоза носит адаптивный характер, о чем свидетельствует возрастание ее активности на средах с целлюлозой.

В разложении лигнина – высокополимерного соединения, химическая природа которого до сих пор до конца не установлена, принимают участие те грибы, которые обладают комплексом ферментов‑трансфераз: виды рода Mycena – М. crocata, М. polygramma, М. rosea, М. galericulata.

Ферментативный слой подстилки более однороден экологически, так как гидротермические условия здесь менее контрастны, чем в вышележащем слое, поэтому такого видового разнообразия макромицетов‑сапротрофов, которое наблюдалось в опаде и в верхнем слое, нет. Более или менее однородный биохимически субстрат (полуразложившиеся, потерявшие очертания листья и хвоя) разлагается относительно небольшим набором видов, четко сменяющих друг друга во времени. Значительно разнообразят видовой состав грибов этого слоя макромицеты, приуроченные в своем развитии к погребенным древесине, шишкам, коре, ветвям – субстрату, способному сохранять в течение продолжительного времени постоянную влажность.

Под ферментативным слоем подстилки расположен гумусовый, однородный по механическому составу. В нем бесструктурное аморфное органическое вещество тесно связано с минеральной частью почвы. Основная черта гумусового подгоризонта подстилки – минимальная экологическая и биохимическая вариабельность по сравнению с описанными слоями. Гуминоподобные соединения представляют собой продукт гидролиза лигнина, заключенного в органическом веществе. Лигнинные мономеры под влиянием ферментов грибов соединяются с углеводами и продуктами разложения мицелия, образуя гуминоподобные комплексы, близкие по своему строению к истинным гуминовым кислотам.

Макромицеты, мицелий которых расположен в гумусовом слое, отличаются постоянством видового состава и относительной независимостью от погодных условий вегетационного сезона. Они обладают более или менее крупными плодовыми телами по сравнению с подстилочными сапротрофами верхнележащих слоев подстилки. Типичными представителями гумусовых макромицетов являются шампиньоны, зонтики, говорушки, волоконницы. Многие виды, относящиеся к этой группе, – обитатели безлесных пространств – шампиньоны, навозники, дождевики и ложнодождевики.