Механизмы поступления и накопление тяжелых металлов в растительных организмах

 

Процесс поглощения металлов растительным организмом имеет поэтапный характер, с включением различных механизмов, приуроченных к определенным структурным компонентам тканей растений.

1) обогащение ионами свободного пространства апопласта (происходящее за счет обменной адсорбции, диффузии, пассивной физико-химической адсорбции);

2) преодоление мембранного барьера - проникновение ионов в симпласт;

3) радиальное передвижение по тканям корня и сосудистым проводящим пучкам;

4) активное включение поступающих ионов в метаболизм;

5) вертикальное передвижение ионов по стеблям, черешкам и ветвящимся жилкам листьев;

6) поступление в синтезирующие клетки, утилизация и реутилизация, отток в репродуктивные органы;

7) транспорт ассимилятов и ионов вниз по флоэме, в корни [15].

При поступлении в корни тяжелых металлов наибольшее значение приобретают первые три этапа, а также передвижение ионов из корней в надземные органы растений. Важнейшим этапом в процессе поглощения растениями ионов металлов является преодоление ими структурного барьера - биологической мембраны. При этом происходит сочетание быстрой адсорбции с активным поглощением. [16].

Движение по свободному пространству и пассивное поглощение имеют большое значение при поступлении тяжелых металлов, особенно при повышенных концентрациях их в среде. Превалирование пассивного характера поступления возрастает для металлов, концентрация которых в среде является избыточной для растительного организма. После поглощения ионы могут передвигаться в тканях корня как симпластическим, так и апопластическим путем. Оба пути транспорта могут сменять друг друга.

Наряду с поглощением тяжелых металлов корневой системой возможен другой путь их поступления в растительный организм, а именно, адсорбция листовой поверхностью. Считается [17], что внекорневое поглощение химических элементов происходит по безбарьерному типу. Исходя из этого, загрязнение атмосферного воздуха тяжелыми металлами по сравнению с загрязнением почвы представляет большую опасность для растений. В то же время проникновение металлов в листья при их поглощении из воздуха зависит от многих причин. На верхней стороне листа наиболее активное поступление наблюдается под жилками и по его краям, а на нижней - в замыкающих клетках устьиц, околоустьичных клетках, эпидермальных волосках и над антиклинальными стенками клеток эпидермиса. Проявление токсического действия металлов в листьях в значительной мере зависит от их подвижности и локализации в тканях.

Для того, чтобы противостоять избыточному поступлению тяжелых металлов, растения располагают системой защитных реакций и механизмов, выработанных в процессе эволюции и в ответ на изменение среды обитания. При поступлении тяжелых металлов в растение из почвы первый барьер на их пути - это корневая система. Избыточная аккумуляция металлов разными видами растений ограничивается избирательной способностью корневого поглощения по отношению к определенным элементам [17].

Другим механизмом устойчивости к тяжелым металлам является ограничение поступления их из корней в надземную часть. Немаловажная роль в ограничении вертикального передвижения металлов принадлежит, вероятно, корневой шейке. В то же время высокое содержание металлов способно вызвать нарушение структуры клеточных мембран. Это, в свою очередь, может явиться дополнительным фактором усиления диффузного поступления тяжелых металлов в клетки растений [18].

Селективная способность растений и наличие физиологических барьеров поглощения в корнях не всегда могут защитить растение от избыточного поступления тяжелых металлов. В таких случаях в работу включаются механизмы, способствующие аккумуляции тяжелых металлов в физиологически менее активных органах. В большинстве случаев наибольшее количество металлов локализуется в подземной и значительно меньше - в надземной частях растений. При этом у устойчивых видов, как правило, накапливается больше металлов в корнях, чем в надземной части [19]. Таким образом, толерантность растений к металлам определяется не только наличием барьеров, ограничивающих их поступление, но и способностью регулировать их транспорт, в частности передвижение из корней в стебли и листья. В некоторых случаях защитная реакция растений проявляется в увеличении соотношения между корневой системой и надземной частью, но при оптимизации питания оно снижается. Уменьшению уровня аккумуляции, а следовательно, и токсического влияния металлов на растения в определенной мере способствует их десорбция из тканей. Так, отмечено, что небольшие дожди не влияют на концентрацию в листьях Fe, Mn и Cu, тогда как обильные осадки уменьшали их содержание на 35-65% [20].

Наряду с рассмотренными защитными механизмами, предотвращающими избыточное накопление металлов, в растении одновременно действуют сложные механизмы их детоксикации, которые, с одной стороны, определяются метаболическими особенностями самого растения, с другой - физическими и химическими свойствами поглощенных металлов. Одним из возможных механизмов детоксикации ионов некоторых металлов является их изоляция небольшими по молекулярной массе, богатыми сульфгидрильными группами белков, называемыми металлотионеинами, которые играют центральную роль в защите против токсического действия тяжелых металлов в организме, и выводит их из метаболизма. Это обусловливает толерантность растений к загрязнению среды и накопление металлов в тканях до высоких концентраций без нарушения механизмов гомеостаза. На этих свойствах металлотионеина основана одна из современных теорий детоксикации, заключающаяся в том, что металлы не проявляют токсического эффекта, если они не присутствуют в количествах, превышающих связывающую способность металлотионеина. Если же содержание металлов превышают связывающие способности металлотионеина, то они переносятся в металлоферменты и проявляют токсическое свойство. Таким образом, критическим же фактором выживания организмов являются не уровни содержания металлов, а то, где они находятся - в металлотионеине или металлоферментах [12].

Устойчивость растений к токсическому воздействию тяжелых металлов может также контролироваться перестройками генетического аппарата. Например, в случае длительного, многолетнего, загрязнения растительных популяций, страдающих от интоксикации, за короткое время могут образоваться толерантные генотипы. Металлоустойчивые популяции ряда видов растений известны для районов рудных месторождений. Описаны устойчивые к свинцу популяции, сформировавшиеся в городах или вдоль автомобильных дорог.

Толерантность вырабатывается именно к тому металлу, который присутствует в среде в избытке, то есть она специфична. Могут формироваться популяции, устойчивые одновременно к двум или нескольким металлам - множественная устойчивость. Для металлоустойчивых популяций характерны карликовые формы, пониженная биологическая продуктивность, ослабление прорастания семян и роста проростков при нормальном содержании металлов в среде. Свойство металлоустойчивости наследуется, передаваясь в семенном потомстве.

Способность вида формировать мсталлоустойчивые популяции определяется его генетической изменчивостью, то есть наличием некоторого количества устойчивых к металлам индивидуумов и исходной популяции. В условиях загрязнения среды металлами действует отбор по признаку металлоустойчивости: неустойчивые индивидуумы быстро выпадают, устойчивые отбираются.

Формирование видов металлоустойчивых популяций имеет большое экологическое значение, так как позволяет им выжить при загрязнении. Исследования в этой области находят практическое применение - устойчивые популяции используют для рекультивации горнорудных отвалов и других грунтов, обогащенных металлами.

Следует отметить, что устойчивость растений к металлам не связана с ограничением их поступления. Более того, металлоустойчивые виды и популяции чаще поглощают даже больше металлов, чем чувствительные или обычные. Механизмы устойчивости растений к металлам в условиях природного обогащения и при загрязнении среды имеют много общего. Они действуют как в корнях, так и в надземной части растений. Возможно также, что при атмосферном загрязнении приобретают значение механизмы, связанные с листьями, которые обеспечивают барьерные функции кутикулы и эпидермиса, иммобилизацию металлов в неактивных формах или выведение их из листа.

Таким образом, металлоустойчивость растений обеспечивается различными механизмами в зависимости от природы металла, биологических особенностей вида и факторов окружающей среды. При этом могут действовать следующие механизмы:

- обезвреживание металла внутри растения: связывание в нерастворимые комплексы; переведение (складирование) в вакуоли и (или) клеточные стенки;

-   выведение металла во внешнюю среду: сбрасывание листьев;

    вымывание осадками; выделение в воздух;

    адаптация к металлу: перестройки в метаболизме; потребность в металле.

Токсическое действие металлов на растение в природе нередко с трудом поддастся объяснению, будучи результатом сложных взаимоотношении металлов, находящихся в избытке в растении, с другими необходимыми минеральными элементами. Данные процессы взаимодействия еще более усложняются факторами окружающей среды, такими как температура и влажность воздуха и почвы, интенсивность освещения и др., которые могут видоизменять, ослаблять или усиливать, реакцию растения на токсическое действие металлов [21].

 

1.3 Факторы, влияющие на содержание тяжелых металлов в высших водных растениях

 

Концентрирующая способность водных растений по отношению к химическим элементам определяется видом растения, его физиологическими способностями, возрастом и стадией развития, условиями среды обитания - типом и гидрологическим режимом водоема, гранулометрическим составом грунта, а также географическим положением водоема и климатическими условиями.

Существенное влияние на микроэлементный состав водных растений оказывают экологические особенности обитания. В настоящее время принята следующая классификация водных макрофитов по взаимодействию со водной средой:

Гидрофиты - настоящие водные растения, постоянно растущие в воде:

эугидрофиты - погруженные растения,

плейстогидрофиты - плавающие растения,

аэрогидрофиты или гидрогигрофиты - воздушно-водные или водноболотные растения.

Гигрофиты - наземные растения влажных, переувлажненных и периодически затопляемых местообитаний с высокой влажностью воздуха:

эугигрофиты - наземные околоводные растения,

гигрогелофиты - наземные болотные растения,

гигромезофиты - наземные растения, занимающие высокие уровни береговой зоны затопления, сыроватые или влажные отмели [22].

Свободноплавающие гидрофиты (ряска, водокрас, трехдольница и др.) получают элементы минерального питания преимущественно из воды, поэтому интенсивность накопления того или иного элемента в них зависит в первую очередь от рН среды [23]. Высокая поглотительная способность растений делает их идеальными тестовыми объектами для количественного и качественного определения степени загрязнения водоема в течении вегетационного цикла.

Укорененные гидрофиты с плавающими листьями помимо водной массы получают значительную часть металлов из донных отложений. Наличие развитой корневой системы и активного транспорта из корней к листьям позволяет использовать их для определения антропогенных химических нагрузок, произошедших в течение не только текущего сезона (по химическому составу листьев), но и предыдущих (корни, корневища). Полностью погруженные гидрофиты, как укорененные так и неукорененные, на протяжении вегетационного сезона могут менять источники поступления вещества в свои ткани. Для растений с мощной корневой системой донные отложения являются основным источником поступления вещества при значительной роли водной массы.

Укореняющиеся гелофиты извлекают питательные вещества не только из воды, но и из околоводного почвенного слоя, что следует учитывать при применении растений этой экологической группы в качестве биоиндикаторов степени загрязнения водных экосистем.

Растения-гидрофиты поглощают ионы металлов из водной среды и возвращают их при деструкции и метаморфизации органического вещества в донные отложения. Последние депонируют металлы в формах с низкой биодоступностью, поэтому часто отмечается даже снижение поступления металлов в растения, несмотря на некоторое накопление их в донных грунтах [24]. Абсорбция питательных веществ укореняющейся растительностью и их вымывание после отмирания растений или частей растений существенно увеличивают количество питательных веществ в воде. Укореняющиеся растения подобны «насосу питательных веществ», особенно в литоральных экосистемах, где макрорастительность - основная составляющая первичной продукции [25].

В зависимости от условий обитания содержание тяжелых металлов в макрофитах сильно варьирует. Часто это вызывается воздействием локального источника загрязнения. Так, в работе [26] представлены исследования по изучению аккумулирующей способности водной растительности Шекснинского плеса Рыбинского водохранилища, который характеризуется высокой степенью минерализации вод, вызванной стоками промышленных предприятий г. Череповца. Наиболее высокие концентрации тяжелых металлов в тканях водных растений отмечались недалеко от города, несколько ниже было загрязнение в центральном участке плеса, что связано с разбавлением водных масс. При концентрации в воде северного участка плеса цинка -27, никеля - 2, хрома - 0.5. в рдесте злаковом отмечались следующие величины накопления этих металлов: цинка - 150.0 мкг/г, никеля - 98.2 мкг/г и хрома - 127.5 мкг/г. У рдеста пронзеннолистного содержание цинка составляло - 145.0 мкг/г, Ni - 20.2 мкг/г, Cr - 26.3 мкг/г. Наибольшей способностью к накоплению обладали свободноплавающие и погруженные растения - ряска, рдесты гребенчатый и злаковый. Находящийся в этих же условиях обитания представитель гигрофитов - горец земноводный накапливал металлы в значительно меньшей концентрации, иногда не превышающей их содержания в воде.

Сравнивая микроэлементный состав одноименных растений, пробы которых взяты из различных водоемов в одно и то же время можно выделить влияние каких-либо экологических факторов в том числе и антропогенного происхождения [27]. Обычно наибольшие концентрации тяжелых металлов в макрофитах приурочены к участкам с повышенной антропогенной нагрузкой, в которых наблюдается увеличение общей минерализации воды и содержания тяжелых металлов в донных отложениях.

Определенный вклад в накопление тяжелых металлов водными растениями вносят абиотические факторы, такие как химический состав воды, температура, смена сезона.

В работе [28] представлены результаты исследования поглощающей способности роголистника в отношении меди при изменении температурного и светового режима. Сравнение опытных и контрольных растений показано, что с увеличением концентрации до 0.3 мг/л токсичность меди в темноте проявилась уже на 2-е сутки независимо от температуры, а на свету - только к концу опыта и выражалась сильнее с повышением температуры воды. Концентрация меди 0.5 мг/л вызывает полную гибель растений в 1-е сутки во всех вариантах. Отсутствие света, несомненно, усиливало токсичность меди на роголистник.

Водные растения очень чутко реагируют на химический состав среды. При увеличении концентрации элементов, как это случается при загрязнении водоемов, большинство растений либо активно, либо пассивно поглощает их в количествах, превышающих необходимость в питании. Критерием устойчивости к высоким уровням металлов в среде, как правило, являются темп роста и продуктивность растений.

Изучение сезонного распределения химических элементов в высших воздушно-водных растениях (частуха подорожниковая и стрелолист обыкновенный), распространенных преимущественно по мелководьям пресных водоемов [29] показало, что их химический состав отражает типичную для абсолютного большинства макрофитов картину количественного соотношения металлов: высокое содержание железа, величина которого у стрелолиста в августе достигает 3382 мкг/г сухого вещества; на один-два порядка ниже содержание цинка; далее, в пределах 10 мкг/г, концентрируются медь, никель, свинец, хром и кобальт и еще ниже - до 2 мкг/г содержится кадмия. Наиболее высокое содержание определяемых элементов отмечено во второй половине вегетации. При анализе содержания марганца в элодее канадской [30], установлено, что в зависимости от сезона, концентрация этого элемента в тканях растения может варьировать до двух раз. Повышение накопления металлов растениями к концу вегетационного периода, очевидно, объясняется общим увеличением количества минеральных веществ в растениях с возрастом (от весны к осени).

Распределение уже накопленных металлов по органам и тканям макрофитов также имеет свои особенности. При этом наблюдается преобладание всех без исключение элементов в подземных органах. Это явление характерно для большинства укорененных макрофитов и объясняется тем, что металлы не распределяются по всему растению равномерно, а концентрируются в том органе, через который они поступают [31], накапливаясь в основном в мембранных клеточных стенках корневых клеток. С началом роста растений микроэлементы по мере их необходимости подаются в надземную биомассу.

Таким образом способность водных макрофитов накапливать преимущественно растворенные в воде металлы и удерживать их в течение продолжительного времени в своих тканях позволяет исследователям рекомендовать их в качестве организмов-биоиндикаторов загрязнения водных экосистем.